Il castello sorge sulla vetta di un colle isolato in una splendida posizione panoramica tra le acque del lago e il torrente Tresa.
Il toponimo trae origine da Era, sposa di Giove, che suggerisce come il sito fosse frequentato sin dall’antichità.
In età altomedievale Montalera entrò a far parte del sistema difensivo dei castelli che controllavano i confini del ducato longobardo di Chiusi. Passò poi sotto il controllo di Perugia, quando questa iniziò la sua politica di espansione verso il lago. Nel 1200 Montalera appartenne ai Montemelino, una importante famiglia feudale che fu dichiarata ribelle l’anno 1249 per essersi schierata in favore di Federico II di Svevia contro la politica guelfa di Perugia. Nei secoli successivi Montalera cambiò più volte proprietario in ragione delle lotte intestine tra le famiglie principali di Perugia. Appartenne ai Michelotti (1393), ai Degli Oddi (1416) e infine ai Baglioni (1488). Nei primi anni del Cinquecento vi risedette Atalanta Baglioni, che commissionò a Raffaello il celebre Trasporto di Cristo nel sepolcro della Galleria Borghese a Roma, dipinto in memoria del figlio Grifonetto che fu coinvolto nella congiura delle “Nozze Rosse” (1500). Il figlio di Grifonetto, Braccio II Baglioni, fece fortificare la dimora ad Antonio da Sangallo il Giovane. Della residenza rinascimentale restano alcune sale all’interno della cinta fortificata.
Il castello è proprietà privata.